Implementación de métodos complementarios para muestreo de murciélagos en un paisaje kárstico del centro-norte de Guatemala, Centroamérica

Registro biológico Espécimen
Última versión publicado por Museu de Ciències Naturals de Barcelona el oct. 22, 2024 Museu de Ciències Naturals de Barcelona

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Descripción

El uso de métodos complementarios de muestreo para murciélagos es recomendable para mejorar los inventarios de especies. En este estudio implementamos muestreo directo e indirecto en cuevas, en el río principal y en distintas coberturas de vegetación forestal en un paisaje kárstico del centro-norte de Guatemala, y determinamos la eficiencia y complementariedad entre métodos. Con redes de niebla y un esfuerzo de 2.670 m²h, capturamos un total de 296 individuos de 19 especies; con micrófonos ultrasónicos y un esfuerzo de 48 horas de grabación, obtuvimos 1.598 archivos efectivos de 16 especies/sonotipos; y con una trampa de arpa y un esfuerzo de 79 horas de operación, capturamos 939 individuos de 12 especies. En total, reportamos 34 especies/sonotipos. Con respecto al porcentaje de la riqueza de especies muestreada, según una extrapolación al doble del esfuerzo de muestreo, este varió entre 69,8 % y 91,5 %, lo cual consideramos satisfactorio. Los porcentajes de complementariedad entre métodos resultaron superiores al 70 %, y fue notablemente alto entre redes de niebla y micrófonos ultrasónicos (91 %). En el país, los inventarios han sido particularmente incompletos, porque están sesgados al uso de redes de niebla y, por ende, a la captura de murciélagos de la familia Phyllostomidae. Es necesaria la capacitación e implementación de métodos que no son utilizados extensivamente, como la detección acústica, para mejorar el conocimiento sobre este grupo taxonómico y brindar información fundamental para las estrategias de conservación.

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Kraker-Castañeda, C., Nuñez-Portales, L., Arévalo, A. L., Pérez-Consuegra, S. G., 2024. Implementación de métodos complementarios para muestreo de murciélagos en un paisaje kárstico del centro-norte de Guatemala, Centroamérica. Museu de Ciències Naturals de Barcelona. Dataset/Occurrence

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Palabras clave

Trampa de arpa; Cuevas kársticas; Lanquín; Redes de niebla; Ambientes ribereños; Micrófonos ultrasónicos; Occurrence; Specimen

Contactos

C. Kraker-Castañeda
  • Proveedor De Los Metadatos
  • Originador
  • Punto De Contacto
El Colegio de la Frontera Sur, Parque Científico y Tecnológico de Yucatán
Mérida
MX
L. Nuñez-Portales
  • Originador
  • Punto De Contacto
Escuela de Biología, Universidad de San Carlos de Guatemala
Guatemala
GT
A. L. Arévalo
  • Originador
  • Punto De Contacto
Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica
San José
CR
S. G. Pérez-Consuegra
  • Originador
  • Punto De Contacto
Escuela de Biología, Universidad de San Carlos de Guatem
Guatemala
GT
Montse Ferrer
  • Publicador
  • Managing Editor AMZ
Arxius de Miscel·lània Zoològica, Museu de Ciències Naturals de Barcelona
  • Ps Picasso s/n
08003 Barcelona
ES

Cobertura geográfica

Realizamos el estudio en el municipio de Lanquín, Alta Verapaz (15° 34′ 33″ N 89° 58′ 52″ O). El área se encuentra a un promedio de 390 m de elevación y está representada por bosque muy húmedo premontano tropical (IARNA-URL, 2018), con temperaturas entre 24 ºC y 30 ºC, y precipitaciones anuales entre 2.000 y 4.000 mm (Castañeda, 2008; SEGEPLAN, 2014). Se trata de un paisaje kárstico desarrollado característicamente sobre roca sedimentaria carbonatada, que favoreció la formación de drenajes subterráneos y cuevas (Chiquín y Machorro, 2003; Estrada Medina et al., 2020). En este municipio, en los alrededores del núcleo urbano, hay presencia de cultivos agroforestales de cacao Theobroma cacao L., 1753 café Coffea arabica L., 1753 y cardamomo Elettaria cardamomum (L.) Maton 1811 bajo sombra de distintas especies, y plantaciones de pino Pinus caribaea Morelet 1851. También hay presencia de pastizales y cultivos de maíz de subsistencia. Además, por su origen geológico, hay un sistema de cuevas, siendo las más emblemáticas las grutas de Lanquín, a partir de las cuales surge el río con el mismo nombre.

Coordenadas límite Latitud Mínima Longitud Mínima [15,566, -89,999], Latitud Máxima Longitud Máxima [15,58, -89,982]

Cobertura taxonómica

No hay descripción disponible

Orden Chiroptera
Familia Emballonuridae, Molossidae, Mormoopidae, Natalidae, Phyllostomidae, Vespertilionidae

Cobertura temporal

Fecha Inicial / Fecha Final 2021-12-01 / 2022-12-31

Datos del proyecto

Los murciélagos son considerados indicadores biológicos; son sensibles a la perturbación, por ejemplo, originada por actividades humanas, y su presencia o ausencia, o los cambios de abundancia y dominancia de algunas especies, pueden indicar efectos negativos en el ambiente (Medellín et al., 2000; Medellín y Víquez, 2014). Los métodos desarrollados para el muestreo de estos mamíferos permiten la obtención de una gran cantidad de datos en relativamente poco tiempo, por lo que suelen ser considerados en las evaluaciones ecológicas rápidas. Sin embargo, está comprobado que los distintos métodos de muestreo están sesgados al registro de distintas familias taxonómicas, en respuesta a los rasgos de vuelo y las características de ecolocalización (por ejemplo, vuelo bajo vs. vuelo alto o intensidad baja vs. intensidad alta, respectivamente), que convergen filogenéticamente y representan adaptaciones al ambiente (Kalko et al., 2008; MacSwiney et al., 2008; Silva Mancini et al., 2022). En Guatemala, el conocimiento sobre los murciélagos se basa principalmente en datos obtenidos mediante el uso de redes de niebla. Este método está sesgado al registro de murciélagos de la familia Phyllostomidae (murciélagos de hoja nasal), cuyas especies impactan en las mallas por su característico vuelo bajo y limitada capacidad de detectarlas y esquivarlas mediante la visión y ecolocalización (MacSwiney et al., 2008; Silva Mancini et al., 2022). En cambio, los micrófonos ultrasónicos permiten registrar murciélagos insectívoros aéreos cuyo vuelo puede ser más alto y que difícilmente son capturados en las redes de niebla, pero que emiten pulsos de ecolocalización de intensidad alta que pueden ser detectados a varios metros de distancia (Pech-Canche et al., 2010). La acústica es hasta ahora deficiente para el registro de los murciélagos de hoja nasal (Yoh et al., 2020), lo que hace que ambos métodos (redes de niebla y micrófonos ultrasónicos) sean potencialmente complementarios. Otro de los métodos de muestreo para murciélagos, con menor implementación en la región, es la trampa de arpa, diseñada principalmente para uso en cuevas, ya que permite capturar una gran cantidad de individuos durante la emergencia, que pueden ser procesados con mayor eficiencia (Pech-Canche et al., 2011). La trampa de arpa también puede ser útil en veredas estrechas dentro de vegetación tupida, por ejemplo, en bosques, como lo reportan Miller y Pérez (2014). Sin embargo, en el país, los esfuerzos con este tipo de dispositivo han sido pocos, siendo los trabajos de Miller y Pérez (2014) en el Parque Nacional Río Azul, Petén, y de Cajas-Castillo et al. (2015) en la cueva del Silvino, en Morales, Izabal, los únicos esfuerzos conocidos. En este estudio registramos murciélagos en cuevas y su paisaje exterior en el municipio de Lanquín, Alta Verapaz, en el centro-norte de Guatemala, mediante métodos de captura (redes de niebla y trampa de arpa) y detección acústica (micrófonos ultrasónicos). Nuestros objetivos fueron: 1) identificar las especies de murciélagos presentes en cuevas, en el río principal y en distintas coberturas de vegetación forestal, 2) establecer la eficiencia del muestreo de la riqueza de especies con redes de niebla, trampa de arpa y micrófonos ultrasónicos, y 3) determinar la complementariedad entre los distintos métodos de muestreo. Nuestro propósito es evidenciar la importancia de los métodos complementarios para mejorar los inventarios en ambientes heterogéneos, tomando en cuenta consideraciones de restricciones físicas y características de las especies y los ambientes presentes.

Título Implementación de métodos complementarios para muestreo de murciélagos en un paisaje kárstico del centro-norte de Guatemala, Centroamérica
Fuentes de Financiación Este trabajo de investigación contó con el apoyo financiero de la Dirección General de Investigación de la Universidad de San Carlos de Guatemala, a través del proyecto Ecología y Genética de los Murciélagos (Mammalia: Chiroptera) en el Parque Nacional Grutas de Lanquín, Alta Verapaz, Guatemala (B31-2022), y del programa EDGE (Evolutionarily Distinct and Globally Endangered) de la Zoological Society of London, a través del proyecto Ecology and Conservation of the Sac-winged Bat, Balantiopteryx io, in Lanquín, Guatemala (EDG-122). Lourdes Nuñez-Portales agradece el apoyo de la Estrategia Centroamericana para la Conservación de los Murciélagos por la donación de los micrófonos AudioMoth. Ana Lucía Arévalo agradece al programa Young Explorers 2021 de la National Geographic Society por el apoyo para la adquisición del micrófono U256 y la licencia de Kaleidoscope Pro a través del proyecto Rebranding the ZOTZciety.
Descripción del área de estudio Realizamos el estudio en el municipio de Lanquín, Alta Verapaz (15°34′33″N 89°58′52″O; fig. 1). El área se encuentra a un promedio de 390 m de elevación y está representada por bosque muy húmedo premontano tropical (IARNA-URL, 2018), con temperaturas entre 24 ºC y 30 ºC, y precipitaciones anuales entre 2.000 y 4.000 mm (Castañeda, 2008; SEGEPLAN, 2014). Se trata de un paisaje kárstico desarrollado característicamente sobre roca sedimentaria carbonatada, que favoreció la formación de drenajes subterráneos y cuevas (Chiquín y Machorro, 2003; Estrada Medina et al., 2020). En este municipio, en los alrededores del núcleo urbano, hay presencia de cultivos agroforestales de cacao Theobroma cacao L., 1753 café Coffea arabica L., 1753 y cardamomo Elettaria cardamomum (L.) Maton 1811 bajo sombra de distintas especies, y plantaciones de pino Pinus caribaea Morelet 1851. También hay presencia de pastizales y cultivos de maíz de subsistencia. Además, por su origen geológico, hay un sistema de cuevas, siendo las más emblemáticas las grutas de Lanquín, a partir de las cuales surge el río con el mismo nombre (fig. 1).
Descripción del diseño Recolección de datos con redes de niebla Entre diciembre de 2021 y diciembre de 2022, realizamos capturas de murciélagos. Establecimos los sitios de muestreo en distintas coberturas de vegetación forestal: bosque, cacao y pino (fig. 1). Utilizamos redes de niebla Avinet de 12 x 2,6 m (Avinet Research Supplies, EE. UU.) colocadas a nivel del sotobosque. El esfuerzo de muestreo fue calculado multiplicando el área total por el número de horas y noches (Medellín et al., 2000). Los individuos capturados fueron procesados siguiendo los lineamientos de la American Society of Mammalogists (Sikes y The Animal Care and Use Committee of the American Society of Mammalogists, 2016) y los protocolos sanitarios recomendados por el Grupo de Especialistas en Murciélagos de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (Kingston et al., 2021). Luego de la identificación taxonómica con la clave de campo de Medellín et al. (2008) y la toma de datos (longitud de antebrazo, peso, sexo, edad y estado reproductivo), liberamos los individuos en el mismo sitio de captura. Recolección de datos con micrófonos ultrasónicos Colocamos micrófonos ultrasónicos autónomos AudioMoth v. 1.2.0 (Open Acoustic Devices, Inglaterra) en espacios abiertos cercanos a los sitios donde utilizamos las redes de niebla, para muestreo pasivo. Estos micrófonos son de espectro completo con tasa o frecuencia de muestreo de 384 kHz, y los configuramos con una duración de 15 s para las grabaciones y 5 s de pausa entre cada una. Adicionalmente, colocamos micrófonos ultrasónicos autónomos Ultramic 384BLE (Dodotronic, Italia), de características similares a los AudioMoth, en el margen del río Lanquín, orientándolos hacia la corriente de agua, y los configuramos con la misma duración para las grabaciones, pero de manera continua. Posteriormente, utilizamos el programa Kaleidoscope® v. 5.6.2 (Wildlife Acoustics, EE. UU.) para filtrar las grabaciones con evidencia de pulsos de ecolocalización (archivos efectivos) de las grabaciones con ruido. Llevamos a cabo la inspección manual de los archivos efectivos para corregir errores, ya fuese en el reconocimiento de pulsos de ecolocalización (falsos positivos) o en las identificaciones automáticas, y asignamos grabaciones a nivel de familia, género, especie y sonotipo. El nivel de especie correspondió a los casos en los que distintas líneas de evidencia, firmas acústicas o grabaciones que fueron obtenidas mediante captura-identificación-liberación, confirieron certidumbre. Dado que se incluyeron distintos niveles taxonómicos, consideramos que es posible una subestimación de la riqueza de especies, principalmente de aquellas que son crípticas acústicamente. Para comentar algunas identificaciones utilizamos como referencia los patrones descritos a nivel de familia y género por O’Farrell y Miller (1999), y comparamos las grabaciones de espectro completo con los trabajos de Jung et al. (2014), Arias-Aguilar et al. (2018) y Ortega et al. (2022). Recolección de datos con trampa de arpa Entre marzo y noviembre de 2022, realizamos capturas de murciélagos en cuevas utilizando una trampa arpa de doble marco y 4,2 m2 de superficie de captura (Faunatech Austbat, Australia), específicamente en las grutas de Lanquín (15º 34' 47.53" N, 89º 59' 21.97" O; fig. 1) y en la cueva Senahí (15º 33' 56" N, 89º 58' 55" O; fig. 1). Posteriormente a la identificación taxonómica y la toma de datos, como fue descrito previamente, liberamos a los individuos en los alrededores de las cuevas y también obtuvimos grabaciones de referencia de una muestra de las especies más abundantes, para conformar la biblioteca acústica. Para la biblioteca acústica, grabamos activamente los murciélagos capturados con la trampa de arpa mediante la técnica de liberación en mano, en un área abierta cercana. Para dichas grabaciones utilizamos un micrófono ultrasónico U256 (Pettersson Elektronik AB, Suecia) y la aplicación Bat Recorder v. 1.0R172 para sistema operativo Android (Digital Biology, EE. UU.), utilizando la configuración por defecto. Las grabaciones identificadas a nivel específico se encuentran depositadas en la Biblioteca Acústica de la Colección de Mamíferos (BACoMa, El Colegio de la Frontera Sur, https://arbimon.rfcx.org/project/bacoma/dashboard).

Personas asociadas al proyecto:

C. Kraker-Castañeda

Métodos de muestreo

Recolección de datos con redes de niebla Entre diciembre de 2021 y diciembre de 2022, realizamos capturas de murciélagos. Establecimos los sitios de muestreo en distintas coberturas de vegetación forestal: bosque, cacao y pino (fig. 1). Utilizamos redes de niebla Avinet de 12 x 2,6 m (Avinet Research Supplies, EE. UU.) colocadas a nivel del sotobosque. El esfuerzo de muestreo fue calculado multiplicando el área total por el número de horas y noches (Medellín et al., 2000). Los individuos capturados fueron procesados siguiendo los lineamientos de la American Society of Mammalogists (Sikes y The Animal Care and Use Committee of the American Society of Mammalogists, 2016) y los protocolos sanitarios recomendados por el Grupo de Especialistas en Murciélagos de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (Kingston et al., 2021). Luego de la identificación taxonómica con la clave de campo de Medellín et al. (2008) y la toma de datos (longitud de antebrazo, peso, sexo, edad y estado reproductivo), liberamos los individuos en el mismo sitio de captura. Recolección de datos con micrófonos ultrasónicos Colocamos micrófonos ultrasónicos autónomos AudioMoth v. 1.2.0 (Open Acoustic Devices, Inglaterra) en espacios abiertos cercanos a los sitios donde utilizamos las redes de niebla, para muestreo pasivo. Estos micrófonos son de espectro completo con tasa o frecuencia de muestreo de 384 kHz, y los configuramos con una duración de 15 s para las grabaciones y 5 s de pausa entre cada una. Adicionalmente, colocamos micrófonos ultrasónicos autónomos Ultramic 384BLE (Dodotronic, Italia), de características similares a los AudioMoth, en el margen del río Lanquín, orientándolos hacia la corriente de agua, y los configuramos con la misma duración para las grabaciones, pero de manera continua. Posteriormente, utilizamos el programa Kaleidoscope® v. 5.6.2 (Wildlife Acoustics, EE. UU.) para filtrar las grabaciones con evidencia de pulsos de ecolocalización (archivos efectivos) de las grabaciones con ruido. Llevamos a cabo la inspección manual de los archivos efectivos para corregir errores, ya fuese en el reconocimiento de pulsos de ecolocalización (falsos positivos) o en las identificaciones automáticas, y asignamos grabaciones a nivel de familia, género, especie y sonotipo. El nivel de especie correspondió a los casos en los que distintas líneas de evidencia, firmas acústicas o grabaciones que fueron obtenidas mediante captura-identificación-liberación, confirieron certidumbre. Dado que se incluyeron distintos niveles taxonómicos, consideramos que es posible una subestimación de la riqueza de especies, principalmente de aquellas que son crípticas acústicamente. Para comentar algunas identificaciones utilizamos como referencia los patrones descritos a nivel de familia y género por O’Farrell y Miller (1999), y comparamos las grabaciones de espectro completo con los trabajos de Jung et al. (2014), Arias-Aguilar et al. (2018) y Ortega et al. (2022). Recolección de datos con trampa de arpa Entre marzo y noviembre de 2022, realizamos capturas de murciélagos en cuevas utilizando una trampa arpa de doble marco y 4,2 m2 de superficie de captura (Faunatech Austbat, Australia), específicamente en las grutas de Lanquín (15º 34' 47.53" N, 89º 59' 21.97" O; fig. 1) y en la cueva Senahí (15º 33' 56" N, 89º 58' 55" O; fig. 1). Posteriormente a la identificación taxonómica y la toma de datos, como fue descrito previamente, liberamos a los individuos en los alrededores de las cuevas y también obtuvimos grabaciones de referencia de una muestra de las especies más abundantes, para conformar la biblioteca acústica. Para la biblioteca acústica, grabamos activamente los murciélagos capturados con la trampa de arpa mediante la técnica de liberación en mano, en un área abierta cercana. Para dichas grabaciones utilizamos un micrófono ultrasónico U256 (Pettersson Elektronik AB, Suecia) y la aplicación Bat Recorder v. 1.0R172 para sistema operativo Android (Digital Biology, EE. UU.), utilizando la configuración por defecto. Las grabaciones identificadas a nivel específico se encuentran depositadas en la Biblioteca Acústica de la Colección de Mamíferos (BACoMa, El Colegio de la Frontera Sur, https://arbimon.rfcx.org/project/bacoma/dashboard).

Área de Estudio Realizamos el estudio en el municipio de Lanquín, Alta Verapaz (15°34′33″N 89°58′52″O; fig. 1). El área se encuentra a un promedio de 390 m de elevación y está representada por bosque muy húmedo premontano tropical (IARNA-URL, 2018), con temperaturas entre 24 ºC y 30 ºC, y precipitaciones anuales entre 2.000 y 4.000 mm (Castañeda, 2008; SEGEPLAN, 2014). Se trata de un paisaje kárstico desarrollado característicamente sobre roca sedimentaria carbonatada, que favoreció la formación de drenajes subterráneos y cuevas (Chiquín y Machorro, 2003; Estrada Medina et al., 2020). En este municipio, en los alrededores del núcleo urbano, hay presencia de cultivos agroforestales de cacao Theobroma cacao L., 1753 café Coffea arabica L., 1753 y cardamomo Elettaria cardamomum (L.) Maton 1811 bajo sombra de distintas especies, y plantaciones de pino Pinus caribaea Morelet 1851. También hay presencia de pastizales y cultivos de maíz de subsistencia. Además, por su origen geológico, hay un sistema de cuevas, siendo las más emblemáticas las grutas de Lanquín, a partir de las cuales surge el río con el mismo nombre (fig. 1).
Control de Calidad Presentamos los nombres científicos de acuerdo con la nomenclatura de Simmons y Cirranello (2024), siendo las actualizaciones posteriores al último listado de especies de murciélagos del país (Kraker-Castañeda et al., 2016) las siguientes: Glossophaga soricina handleyi, como G. mutica (Calahorra-Oliart et al., 2021); Pteronotus personatus psilotis, como P. psilotis (Simmons y Cirranello, 2024); P. davyi fulvus, como P. fulvus (Simmons y Cirranello, 2024); y Molossus rufus nigricans, como M. nigricans (Loureiro et al., 2020). Elaboramos curvas de rarefacción/extrapolación, en el caso de las redes de niebla en base a la abundancia de las especies y el esfuerzo de muestreo reescalado al número de individuos capturados. En el caso de los micrófonos ultrasónicos y la trampa de arpa, en base a los datos de incidencia de las especies (matrices de presencia) y el esfuerzo de muestreo reescalado a las horas acumuladas de grabación y operación, respectivamente. Aunque los datos obtenidos con la trampa de arpa, al igual que con las redes de niebla, representan recuentos de individuos, utilizamos las horas de muestreo como unidad de esfuerzo debido a que las diferencias en los tamaños de muestra no permiten visualizar adecuadamente las curvas en los gráficos. Obtuvimos los intervalos de confianza mediante el remuestreo de los datos con la técnica bootstrap y 100 réplicas, con el programa iNEXT (Chao y Jost, 2012; Chao et al., 2014; 2016).

Descripción de la metodología paso a paso:

  1. Para determinar el grado de disimilitud en la composición de especies de manera pareada entre los métodos de muestreo, utilizamos el índice de complementariedad (Pech-Canche et al., 2010). Dicho índice se obtiene a partir del cálculo de la riqueza total para ambos métodos combinados, dividido entre el número de especies únicas de ambos métodos, y se interpreta en una escala de 0, cuando la composición de especies registradas con ambos métodos es idéntica; a 100, cuando la composición de especies registradas con ambos métodos es completamente distinta, es decir, que se complementan al 100 % (Colwell y Coddington, 1994; Moreno, 2001).

Referencias bibliográficas

  1. Kraker-Castañeda, C., Nuñez-Portales, L., Arévalo, A. L., Pérez-Consuegra, S. G., 2024. Implementación de métodos complementarios para muestreo de murciélagos en un paisaje kárstico del centro-norte de Guatemala, Centroamérica. Arxius de Miscel·lània Zoològica, 22: 95-113. DOI: https://doi.org/10.32800/amz.2024.22.0095

Metadatos adicionales

Identificadores alternativos 10.15470/3vcvof
https://ipt.gbif.es/resource?r=murcielagos-guatemala